Después de graduarse, Abloh comenzó su pasantía en Fendi junto con su amigo Kanye West en 2009, que incluso hasta compraban el café. Tiempo después, lanzó una marca de streetwear de lujo llamada Pyrex Vision, donde compraba ropa de liquidación de Ralph Lauren por $40 dólares, les imprimía diseños y las vendía a precios por encima de los 550 dólares.
Pero un año después cerró ese negocio, ya que no era su intención convertirla en una empresa comercial, sólo un experimento artístico. Gracias a ese experimento, le abrió camino para crear OFF-WHITE, una marca de streetwear de lujo, quien ahora es la marca favorita de muchos artistas y amantes de la moda.
Virgil ganó el premio Urban Luxe en los British Fashion Awards en 2017. Hace dos años fue nombrado como director creativo para Louis Vuitton, siendo el primer diseñador afroamericano para liderar una línea de ropa masculina.
El diseñador ha hecho memorables colaboraciones con marcas de diferentes sectores, por ejemplo:
IKEA x OFF-WHITE titulada MARKERAD, tomó diseños minimalistas clásicos y los construyó con referencias artísticas y elementos subversivos típicos del trabajo de Virgil, con sus icónicas comillas en todas partes. Dentro de los objetos se encuentran: un tapete de efecto pasto, bolsas de tipo papel, un espejo con efecto tridimensional, el icónico cuadro de Mona Lisa, una caja de herramientas básicas, cojines y otras más.
